Debutoval v hraném filmu v roce 1996 ve filmu
Barryho Levinsona Spáči a objevil se ve snímku
Woodyho Allena Všichni říkají: Miluji Tě. V roce 1998 vytvořil pravděpodobně svou nejvýraznější úlohu ve filmu
Hranice možností, který režíroval
Robert Towne v produkci
Toma Cruise. Crudup zde hraje legendárního běžce dlouhých tratí Steva Prefontaina , který tragicky zahynul na vrcholu slávy.
Objevil se po boku
Woodyho Harrelsona ve filmu
Hi-Lo Country. Billy Crudup je absolventem New York University a tak není divu, že jeho kroky vedly na zdejší divadelní scény. Jeho broadwayský debut ve hře Toma Stopparda Arcadia mu vynesl řadu prestižních cen. V jednom z mimo broadwayských divadelních představení hry Oidipus se setkal i se svou spoluhráčkou z filmu
Na pokraji slávy Frances McDormand.