Vystudovala zdravotní školu a pracovala jako ošetřovatelka v Northwestern University Hospital. Pokoušela se o hereckou kariéru v různých improvizačních souborech, mj. v An Impulsive Thing, jehož byla zakládající členkou. V roce 1986 se připojila ke slavné divadelní skupině Second City a o dva roky později byla mezi vybranými herci, kteří zahájili činnost její losangeleské scény.

Nejznámějšími film. úlohami Bonnie Hunt jsou postava maminky Alice v úspěšné psí komedii Beethoven (r. B. Levant) i v jejím pokračování, švagrová Kate v romantické komedii Italské námluvy (r. N. Jewison) a Sára ve fantastické dobrodružné komedii Jumanji (r. J. Johnston). Účinkovala také v TV seriálech Grand (1990) a Davis Rules.

Spolu s Davidem Lettermanem byla autorkou a producentkou seriálu The Building. V současné době uvádí TV stanice CBS její vlastní pořad The Bonnie Hunt Show. 2000 debutovala jako režisérka romantickou milostnou komedií Vrať se mi s Davidem Duchovnym a Minnie Driverovou. Od 1988 je provdána za bankéře Johna Murphyho.