Pochází z rodiny s bohatou hereckou tradicí; je synem dramatika a herce Jasona Millera (nar. 1939) a vnukem známého komika Jackieho Gleasona (1916-1987). V šestnácti letech odešel z New Yorku do Los Angeles, kde zahájil profesionální hereckou dráhu na divadle; 1986 hrál po boku Jami Gertzové ve hře pro dvě osoby Out of Gas on Lover's Leap na jevišti losangeleského Coast Playhouse.

Předtím ještě účinkoval v Shakespearově dramatu Bouře na letní přehlídce Champlain Shakespeare Festival ve Vermontu. Před film. kamerou zpočátku nejčastěji ztělesňoval mladé outsidery, kteří si kromě životního cynismu i zatrpklosti dokázali zachovat téměř dětskou citlivost. Upozornil na sebe v komediálním hororu Ztracení chlapci (r. J. Schumacher), kde ztvárnil maloměstského teenagera Michaela Emersona, jenž se kvůli milované dívce (Jami Gertzová) připojí k partě motorkářských výrostků, netuše, že se jedná o upíry.

Vyzkoušel si i historické kostýmy, když ve film. přepisu románu Mary Shelleyové Frankenstein (r. R. Corman) hrál mladého lorda Byrona, a jako zkušený poručík americké kavalérie se představil v historickém westernu Geronimo (r. W. Hill). K jeho nejlepším rolím patří postavy hrdinů, jejichž život změní osudná chyba: bývalý boxer Kevin "Collie" Collins, zatažený do temných intrik krásné vdovy (Rachel Wardová), v adaptaci kriminálního románu Jima Thompsona Až se setmí, miláčku (r. J. Foley).

Dále si zahrál jako policejní důstojník Jim Raynor, pohlcovaný světem narkotik, proti němuž má bojovat, v nekompromisním dramatu Opojení (r. L. F. Zanucková); novinář Lorenzo zvaný Shakes, jeden ze čtyř kamarádů z dětství, kteří se ve jménu přátelství krutě pomstí svým bývalým trýznitelům z polepšovny, v kriminálním dramatu podle autobiografického románu Lorenza Carcaterry Spáči (r. B. Levinson). 1991 byla jeho družkou herečka Julia Robertsová.