John Slattery se objevuje ve filmu, v televizi i na divadelních prknech. Mohli jsme jej vidět po boku Cynthie Nixon ve hře Rabbit Hole, která byla nominována na cenu Tony. Na podzim 2006 jej můžeme vidět v nezávislém snímku o Američanech v Iráku – The Situation – v režii Philipa Haase.

Mezi jeho dalšími filmy je vítězný snímek z festivalu Sundance The Station Agent, dále filmy jako Traffic: Nadvláda gangů, Úsměv Mony Lisy, Spáči, City Hall a Vlajky našich otců. Začátkem roku 2007 pro studio Disney dokončil natáčení filmu Underdog a v těchto měsících píše scénář filmové adaptace The Extra Man, kterou pro divadlo napsal držitel ceny Tony, Richard Greenberg.

V roce 2007 natáčí společně s Mike Nicholsem film Charlie Wilson’s War a Reservation Road pod vedením scenáristy a režiséra Terryho George. Žije v New Yorku.